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1 COMUNICACIÓN/COMMUNICATION SECCIÓN/SECTION B Primer registro de Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchocercidae) en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) del noroccidente de Ecuador Carolina Reyes-Puig 1, María Belén Trujillo 1 2, Andrea Echeverría Torres T División de Herpetología, Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales, Instituto Nacional de Biodiversidad, Calle Rumipamba 341 y Av. de los Shyris, casilla postal , Quito, Ecuador. 2 Pontificia Universidad Católica del Ecuador, Av. 12 de Octubre 1076 y Roca, casilla postal , Quito, Ecuador. 3 Universidad Politécnica Salesiana, Av. Isabel la Católica N23-52 y Madrid, Quito, Ecuador. Autor principal/corresponding author, carolina.reyes@ambiente.gob.ec Editado por/edited by: Diego F. Cisneros-Heredia, Ph.D.(c) Recibido/Received: 2016/03/04. Aceptado/Accepted: 2016/11/15. Publicado en línea/published online: 2016/11/15. DOI: First record of Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchocercidae) on Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) from northwestern Ecuador Abstract We report the first record of parasitism by the nematode Ochoterenella Caballero, 1944 on the giant toad Rhinella horribilis for Ecuador. A specimen of Ochoterenella sp. was found in the abdominal cavity, adhered to the bottom wall of the stomach, of a R. horribilis. Specimens were collected at Tobar Donoso, province of Carchi, northwestern Ecuador. Keywords. Parasitism, helminths, cane toad, Tobar Donoso, Bufonidae. Resumen Reportamos el primer registro de parasitismo del nematodo Ochoterenella Caballero, 1944 en el sapo Rhinella horribilis. Un espécimen de Ochoterenella sp. fue encontrado en la cavidad abdominal, adherido a la pared inferior del estómago, de un R. horribilis. Los especímenes fueron colectados en Tobar Donoso, provincia de Carchi, noroccidente de Ecuador. Palabras Clave. Parasitismo, helmintos, sapo de la caña, Tobar Donoso, Bufonidae. Ecuador es uno de los países del neotrópico con una alta diversidad de anfibios [1-2]. Sin embargo, la información sobre los patógenos que parasitan a este grupo de vertebrados es limitada [3-6]. Bacterias, hongos, protozoos y helmintos son los principales organismos conocidos por parasitar a diferentes especies de anfibios. Por otro lado, la mayoría de estudios que abordan esta temática en Centroamérica y Sudamérica han sido desarrollados en México, Costa Rica, Guatemala, y Argentina [6-10]. Los parásitos de anfibios reconocidos en estas regiones corresponden principalmente a helmintos (p. ej., trematodos, nematodos), bacterias (p. ej., Salmonella, Leptospira), parásitos artrópodos y ectoparásitos (p. ej., Amblyomrna, Hannemania) [6-8]. Los helmintos son invertebrados caracterizados por presentar cuerpos elongados, aplanados o redondeados; su forma anatómica es reminiscente a la de un gusano. Parasitan a una gran diversidad de organismos [11] y pueden sobrevivir por largos períodos de tiempo parasitando al hospedero sin causar efectos mortales [12]. Los parásitos helmintos constituyen el grupo con mayor nú- Reyes-Puig, C. Belén Trujillo, M. & Echeverría Torres T, A. (2016). Primer registro de Ochoterenella sp. (Nematoda: Onchocercidae) en Rhinella horribilis (Anura: Bufonidae) del noroccidente de Ecuador..
2 Primer registro de Ochoterenella sp. en Rhinella horribilis del noroccidente de Ecuador Reyes-Puig, C. et al. (2016) Figura 1: Estómago extraído de Rhinella horribilis (DHMECN 6766, hembra, 85,6 mm de longitud corporal). El ovalo rojo indica la región en la que fue encontrado el parásito Ochoterenalla sp. (MECN-SIN-001). mero de reportes en anfibios en Latinoamérica: abarcan aproximadamente 289 especies registradas en 186 hospederos [10], de los cuales 45 corresponden primordialmente a anuros que ocupan hábitats de la cuenca amazónica de, Perú y Ecuador [1-2, 10]. Los helmintos documentados para Ecuador incluyen 21 especies [3-5, 10]; las ranas de los géneros Rhinella y Leptodactylus son los hospederos más frecuentes [10]. El estudio de helmintos nematodos (es decir, helmintos con cuerpos redondeados) [11] en anfibios ha reflejado una alta especialización de los parásitos a ciertas regiones anatómicas: así, los géneros Aplectana y Cylindrotaenia se especializan en parasitar los intestinos de sus hospederos [4, 13-17]; Ochoterenella, por otro lado, parasita la cavidad corporal [13, 18-24]; mientras que Rhabdias afecta particularmente a los pulmones [13, 15]. Existen algunas investigaciones sobre los nematodos que parasitan a los sapos de la familia Bufonidae [3-6, 10, 13-24]. El género de filarias Ochoterenella [25] es el grupo predominante en la infección de la cavidad corporal de esta familia de anuros (Tabla 1). Actualmente se conocen 15 especies de la familia Onchocercidae reportadas a lo largo de la región neotropical: México, Guatemala, Costa Rica, Colombia, Ecuador, Perú,, Paraguay y Jamaica [10, 26]. El género Ochoterenella está especializado en parasitar la cavidad corporal: se adhiere a las paredes del estómago y de los intestinos y causa aponeurosis muscular por el desarrollo de una membrana blanquecina que envuelve al músculo. Este tipo de filaria no ocasiona la muerte del anfibio [27]. La mayor parte de reportes de Ochoterenella han sido registrados en el huésped Rhinella marina [13, 18-24]. Sin embargo, es importante mencionar que no fue sino hasta el presente año cuando se redefinió a las poblaciones de Centroamérica y del occidente de los Andes como R. horribilis, y a las poblaciones orientales como R. marina [28]. De ese modo, la mayor parte de reportes corresponden a Ochoterenella en R. horribilis [18-24], y en menor proporción a R. marina [6, 10, 13]. En Ecuador se ha reportado la presencia de este género de nematodo en la rana lanceolada común Hypsiboas lanciformis [5]; no obstante, no se ha registrado a este parásito en otro anuro dentro del territorio ecuatoriano. En esta publicación presentamos el primer registro para Ecuador de Ochoterenella sp. parasitando al sapo Rhinella horribilis, en el noroccidente del país. Los especímenes aquí reportados se encuentran depositados en la División de Herpetología (DHMECN) y en la Sección de Invertebrados (MECN-SIN) del Museo Ecuatoriano de Ciencias Naturales del Instituto Nacional de Biodiversidad. El espécimen de Rhinella horribilis fue preservado en etanol al 75 %, y el de Ochoterenella, luego de ser extraído, fue depositado en un microtubo con etanol al 75 %. Una filaria hembra de Ochoterenella sp. (MECN-SIN- 001, 20,3 mm de largo, Fig. 2-3) se encontró adherida a la pared inferior del estómago de una hembra adulta de Rhinella horribilis; se observó aponeurosis. El ejemplar de Rhinella (DHMECN 6766, 85,6 mm de longitud corporal) fue recolectado en la localidad de Tobar Donoso, a orillas del río San Juan ( o N, o W, 106 m. s. n. m.), cantón Tulcán, provincia de Carchi, durante el mes de julio del Adicionalmente, dos especímenes de R. horribilis de la misma localidad fueron examinados, pero ninguno reveló la presencia de Ochoterenella. La determinación taxonómica como Ochoterenella sp. se consiguió a través de la identificación de las características principales del género: presencia de un par de estructuras cuticularizadas a manera de "solapas laterales paraestomales en la región cefálica; ausencia de alae caudal y lateral; una placa cefálica más larga lateralmente que dorsoventralmente; cuatro pares de papilas, cada una compuesta por una porción basal dilatada
3 Primer registro de Ochoterenella sp. en Rhinella horribilis del noroccidente de Ecuador Reyes-Puig, C. et al. (2016) Tabla 1: Nematodos que parasitan a Rhinella marina y R. horribilis. Especie Hospedero Sitio de infección Distribución Referencia Acanthocephalus correalimai Aplectana membranosa y recto, Ecuador y Guyana [29] Aplectana sp. [30] Aplectana vellardi Rhinella marina Estómago e intestino [31] Capillaria sp. Cavidad corporal e intestino grueso y Perú [29] Catadiscus cohni grueso [32] Choledocystus elegans Vesícula biliar intestino delgado, páncreas [32] Choledocystus hepaticus R. marina o R. horribilis Vesícula biliar Sudamérica Creptotrema lynch R. horribilis Colombia [33] Cylindrotaenia americana, Colombia, Paraguay y Perú [13, 33] Falcaustra mascula grueso y delgado, Argentina y Paraguay [34, 31] Filaria sp. Cavidad corporal Guyana R. marina Foleyella vellardi Cavidad corporal [35] Glypthelmins linguatula [32] Glypthelmins palmipedis y estómago [32, 36-37] Glypthelmins robustus R. horribilis Colombia [33] Glypthelmins vesicalis - [6, 36] R. marina Gorgoderina cryptorchis Vesícula biliar [32] Icosiella neglecta R. marina o R. horribilis - Argentina y Venezuela [38-39] Lanfrediella amphicirrus [40] Mesocoelium incognitum R. marina [36] Mesocoelium monas [32, 37] Mesocoelium sociale R. marina o R. horribilis Colombia Mesocoelium sp. y Colombia [6, 41] Mesocoelium travassosi R. marina [36] Mesocoelium waltoni Microfilaria sp. R. marina o R. horribilis Sangre Colombia Ochoterenella albareti R. marina Cavidad corporal Guyana Ochoterenella caballeroi Cavidad corporal México y Costa Rica [18] Ochoterenella chiapiensis R. horribilis Cavidad corporal México y Guatemala [19] Ochoterenella complicata Retroperitoneo y mesenterio Colombia [20] Ochoterenella convoluta R. marina Cavidad corporal [31] Ochoterenella digiticauda R. marina o R. horribilis Cavidad corporal México, Guatemala, Costa Rica, Colombia y [21-23, 31, 42, 43]
4 Reyes-Puig, C. et al. (2016) Primer registro de Ochoterenella sp. en Rhinella horribilis del noroccidente de Ecuador Especie Hospedero Sitio de infección Distribución Referencia Ochoterenella dufourae Cavidad corporal Guayana Ochoterenella guyanensis Cavidad corporal Guyana Ocholerenella oumari Cavidad corporal Guayana Ocholerenella royi Cavidad corporal Guayana Ochoterenella vellardi Cavidad corporal y Perú [31] Ophiotaenia bonariensis - [33] Oswaldocruzia albareti Guyana y Ecuador [44] Oswaldocruzia belenensis [45] R. marina Oswaldocruzia lopesi Estómago e intestino y Perú [29] Oswaldocruzia mazzai grueso y delgado Guyana, y Ecuador [14] Oswaldocruzia proencai y Perú [29, 38] Oswaldocruzia sp. Guyana y [29, 31] Oswaldocruzia subauricularis Ecuador y [3, 35, 42] Oxyascaris similis [46-47] Oxyascaris sp. [30] Paraoxyascaris travassosi [43] Parapseudopolystoma cerrocoloradensis R. marina o R. horribilis Vejiga urinaria Venezuela Physaloptera sp. Estómago y Perú [29-30] Plagiorchis hepaticus - [36] Rhabdias fuelleborni Pulmones [31] Rhabdias paraensis R. marina Pulmones [48] Rhabdias sp. Pulmones Argentina y [31, 37] Rhabdias sphaenocephala Pulmones y Perú [31] Taenia filariformis - Argentina [49]
5 Reyes-Puig, C. et al. (2016) Primer registro de Ochoterenella sp. en Rhinella horribilis del noroccidente de Ecuador Figura 2: Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001) encontrado adherido a la pared inferior del estómago de un Rhinella horribilis. A) Vista completa. B) Región cefálica. C) Región caudal. D) Detalle de bandas anulares del cuerpo. Figura 3: Protuberancias cuticulares características del género Ochoterenella, localizadas en la región media del cuerpo del nematodo Ochoterenella sp. (MECN-SIN-001), encontrado adherido a la pared inferior del estómago de un Rhinella horribilis.
6 Primer registro de Ochoterenella sp. en Rhinella horribilis del noroccidente de Ecuador Reyes-Puig, C. et al. (2016) y una distal delgada; cutícula corporal, excepto en los extremos, con bandas anulares de protuberancias pequeñas, orientadas longitudinalmente, y usualmente de apariencia bacilar; y microfilaria envainada [22, 25]. Aunque no fue posible la identificación del nematodo a nivel de especie, Ochoterenella digiticauda podría ser la más similar por el tamaño y la disposición de las protuberancias cuticulares en el cuerpo [22]. Además, es la especie reportada para Ecuador en otros anuros y en poblaciones de R. horribilis de Colombia [5, 20]. Agradecimientos Dejamos constancia de nuestro agradecimiento a los colectores del ejemplar de Rhinella: Mario Yánez-Muñoz, Santiago Villamarín y Marco Altamirano; al Ministerio del Ambiente, por otorgar el permiso de investigación N. o 001-IC-FAU/DPS/MA; y a Santiago Villamarín por prestar todas las facilidades en la Sección de Invertebrados del MECN-SIN. Referencias [1] Ron, S. R., Guayasamín, J. M., Yánez-Muñoz, M. H., Merino-Viteri, A., Ortiz, D. A., & Nicolalde, D. A. (2016). "AmphibiaWebEcuador. Versión Museo de Zoología, Pontificia Universidad Católica del Ecuador. URL: [2] Frost, D. R. (2015). Amphibian Species of the World: an Online Reference. Versión 6.0. American Museum of Natural History.URL: [3] Ben Slimane, B., & Durette-Desset, C. (1995). Oswaldocruzia (Nematoda, Trichostrongylina, Molineoidea) parasites d Amphibiens du Bresil et de l Equateur, avec redefinition de l espece-type O. subauricularis (Rudolphi, 1819) et d O. mazzai Travassos, Revue Suisse de Zoologie, 102 (3), [4] McAllister, C. T., Bursey, C. R., & Freed, P. S. (2010). Helminth parasites of selected amphibians and reptiles from the Republic of Ecuador. Comparative Parasitology, 77 (1), [5] Dyer, W. G., & Altig, R. (1977). Helminths of some ecuadorian anurans. Herpetologica, 33 (3), Speare, R. (1990). A review of the diseases of the cane toad, Bufo marinus, with comments on biological control. Wildlife Research, 17, [7] Hamann, M. I., Kehr, A. I., & González, C. E. (2012). Community Structure of Helminth Parasites of Leptodactylus bufonius (Anura: Leptodactylidae) from Northeastern Argentina. Zoological Studies, 51 (8), [8] Brus, A. W. (2012). A new species of frog (Strabomantidae: Pristimantis) from Peru with comments on its ectoparasites (Acari: Trombiculidae). Honor Projects. Paper 49. [9] Cabrera-Guzmán, E. León-Régagnon, V., & García- Prieto, L. (2007). Helminth Parasites of the Leopard Frog Rana cf. forreri (Amphibia: Ranidae) in Acapulco, Guerrero, Mexico. Comp. Parasitol. 74 (1), [10] Magalhães Campião, K., Honorio Morais, D., Tavares Dias, O., Aguiar, A., De Melo Toledo, G., Roland Tavares, L. E., & Da Silva., R. J. (2014). Checklist of Helminth parasites of Amphibians from South America. Zootaxa. 3843, 93. DOI: [11] Castro, G. A. (1996). Helminths: Structure, Classification, Growth, and Development. En: Baron S., editor. Medical Microbiology. 4th edition. Galveston (TX): University of Texas Medical Branch at Galveston, Chapter 86. Available from: [12] Elliott, A. M., Kizza, M., Quigley, M. A., Ndibazza, J., Nampijja, M., Muhangi, L., & Whitworth, J. A. (2007). The impact of helminths on the response to immunization and on the incidence of infection and disease in childhood in Uganda: design of a randomized, double blind, placebo-controlled, factorial trial of deworming interventions delivered in pregnancy and early childhood. Clinical Trials, 4 (1), DOI: [13] Chero, J., Cruces, C., Iannacone, J., Sáez, G., Alvariño, L., Guabloche, A., Romero, S., Tuesta, E., Morales, V., & Da Silva, R. J. (2015). Índices ecológicos de los helmintos parásitos del sapo andino Rhinella Poeppigii (Tschudi, 1845) (Anura: Bufonidae) del Perú. The Biologist, 13 (1), [14] McAllister, C. T., Bursey, C. R., & Freed, P. S. (2010). Helminth parasites of amphibians and reptiles from the Ucayali Region, Peru. Journal of Parasitology, 96 (2), [15] Iannacone, J. (2003). Helmintos parásitos de Atelopus bomolochus Peters, 1973 (Anura: Bufonidae) de Piura, Perú. Gayana, 67(1), [16] Dyer, W. G. (1986). Cestodes of some Ecuadorian amphibians and reptiles. Proceedings of the Helminthological Society of Washington, 53, [17] Bursey C. R., Goldberg, S. R. & Parmelee, J. R. (2001). Gastrointestinal helminths of 51 species of anurans from Reserva Cuzco Amazónico, Perú. Comparative Parasitology, 68 (1), [18] Esslinger, J. H. (1987). Ochoterenella caballeroi sp. n. and O. nanolarvata sp. n. (Nematoda: Filarioidea) from the Toad Bufo marinus. Proc. Helminthol. Soc. Wash., 54 (1), [19] Esslinger, J. H. (1988). Ochoterenella chiapensis n. sp. (Nematoda: Filarioidea) from the toad Bufo marinus in Mexico and Guatemala. Trans. Am. Microsc. Soc., 107, [20] Esslinger, J. H. (1989). Ochoterenella complicata n. sp. (Nematoda: Filarioidea) from the toad Bufo marinus in Western Colombia. Trans. Am. Microsc. Soc., 108,
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